6 Fitoplazme kot povzročiteljice trsnih rumenic

Nataša Mehle

Uvod

Fitoplazme (razred: Mollicutes, družina: Acholeplasmataceae, red: Acholeplasmatales, rod: ‘Candidatus Phytoplasma’) so bakterije, ki povzročajo bolezni pri več kot 1000 rastlinskih vrstah po vsem svetu (Wang in sod., 2024). Sprva so jih imenovali organizmi podobni mikoplazmam, zaradi njihove podobnosti s tedaj znanimi živalskimi mikoplazmami (Doi in sod., 1967). Fitoplazme obdaja ena sama membrana, nimajo celične stene, so pleomorfne oblike, njihova velikost je od 200 do 800 nm, in imajo zelo majhen genom, velikosti približno 530–1350 kbp (IRPCM, 2004).

Fitoplazme so obligatni paraziti, ki živijo v floemu rastlin in hemolimfi žuželk. Fitoplazme v floem (elemente sitastih cevi) rastlin vnesejo žuželčji prenašalci med hranjenjem z rastlinskim sokom, nato se fitoplazme sistemsko razširjajo po celotni rastlini. Najpomembnejši način širjenja fitoplazem na dolge razdalje pa so vegetativne metode razmnoževanja rastlin, kot so cepljenje, potaknjenci in mikropropagacija (Rao in sod., 2018).

Na rastlinah, okuženih s fitoplazmami, se lahko pojavijo bolezenska znamenja zaradi odvzema metabolitov in vpliva na izražanje rastlinskih genov (Himeno in sod., 2011). Bolezenska znamenja na s fitoplazmami okuženih rastlinah so odvisna od različnih dejavnikov, kot so koncentracija in lokalizacija fitoplazem v gostiteljskih tkivih, čas okužbe ter presnovna interakcija med fitoplazmo in rastlinsko vrsto (Bertaccini, 2007). Pri nekaterih rastlinah se bolezenska znamenja ne pojavijo, kljub temu, da se fitoplazme v njih razmnožujejo, in takšne rastline lahko služijo kot rezervoarji za nadaljnje širjenje fitoplazem (Carraro in sod., 1998). Ista vrsta fitoplazme lahko povzroči različna bolezenska znamenja pri različnih rastlinah, nasprotno pa so podobna bolezenska znamenja lahko posledica okužbe z različnimi fitoplazmami in/ ali drugimi nepovezanimi vzroki (Bertaccini in sod., 2014).

Trsne rumenice

Trsne rumenice predstavljajo izziv za vinogradnike po vsem svetu. Mnoge sorte vinske trte, tako rdeče kot bele, so dovzetne za okužbo, pri čemer sta sorti Rizling in Chardonnay v številnih regijah najbolj občutljivi, medtem ko so podlage običajno brez bolezenskih znamenj (Constable, 2010).

Trsne rumenice so posledica okužbe z različnimi vrstami fitoplazem, ki pa vodijo do nastanka bolj ali manj podobnih bolezenskih znamenj. Tipična znamenja trsnih rumenic vključujejo: (i) splošno ali sektorsko rumenenje listja pri belih oziroma rdečenje pri rdečih sortah; (ii) obolelo tkivo lahko na posameznih delih odmre; (iii) vihanje listnih robov navznoter; (iv) skrajšani internodiji; (v) pojav drobnih temnorjavih ali črnih bradavičk na spodnjih medčlenkih zelenih poganjkov; (vi) odmrtje vrhov in poganjkov; (vii) pomanjkljivo olesenevanje poganjkov; (viii) osipanje kabernikov; (ix) venenje jagod in zgodnje sušenje celih grozdov (Dermastia in sod., 2017). V nekaterih primerih lahko trte po okužbi propadejo, okrevajo ali pa se bolezenska znamenja omilijo, kar je odvisno od sorte vinske trte in izpostavljenosti ponovnim okužbam (Constable, 2010).

Pred razvojem molekularnih orodij so se bolezni trsnih rumenic razlikovale glede na njihove biološke značilnosti. Na primer, rumenico počrnelosti lesa so razlikovali od zlate trsne rumenice, ker se ni prenašala z ameriškim škržatkom (Scaphoideus titanus) (Caudwell, 1990). Z uvedbo molekularnih orodij pa se je povečalo znanje o raznolikosti fitoplazem, ki okužujejo vinsko trto. Do leta 2016 so s sekvenciranjem in/ ali analizo polimorfizma dolžine restrikcijskih fragmentov gena za 16S rRNA ugotovili, da lahko vinsko trto okuži vsaj 24 različnih vrst fitoplazem, ki se uvrščajo v devet skupin 16Sr (16SrI, -II, -III, -V, -VII, -IX, -X, -XII in -XXIII), ter več podskupin znotraj nekaterih skupin 16Sr (Dermastia in sod., 2017). Nadaljnje molekularne analize genov, kot so tuf, secY, map in uvrB-degV, so pokazale, da obstaja velika raznolikost tudi med sevi iste vrste fitoplazem, kar je lahko povezano z razlikami v njihovi biologiji in epidemiologiji (Ayran in sod., 2014; Constable, 2010; Malembic-Maher in sod., 2020; Martini in sod., 2002).

Epidemiologija bolezni trsnih rumenic je zapletena, saj imajo v nekaterih primerih alternativni rastlinski gostitelji pomembno vlogo kot rezervoarji iz katerih žuželčji prenašalci prenašajo fitoplazme na trto. Žuželčji prenašalci lahko fitoplazme prenašajo tudi med trtami. Glavni prenašalci fitoplazem so škržatki in bolšice (Weintraub in Beanland, 2006); vendar pa so prenašalci fitoplazem pri mnogih vrstah trsnih rumenic še vedno neznani. Prenašanje fitoplazem preko okuženega razmnoževalnega materiala vinske trte je prav tako pomemben dejavnik, ki omogoča širjenje fitoplazem na dolge razdalje, vključno na druge celine (Arnaud in sod., 2007; Rott in sod., 2007).

Fitoplazme, ki povzročajo trsne rumenice v Evropi

Med trsne rumenice, ki v Evropi povzročajo največ težav vinogradnikom, sodijo zlata trsna rumenica (flavescence dorée; FD), rumenica počrnelosti lesa (bois noir; BN) in rumenica aster (aster yellows; AY). Vse te bolezni so podrobno opisane v nadaljevanju. Poleg teh treh so bila v Evropi zabeležena tudi posamezna poročila o trsnih rumenicah, ki so posledica okužbe s fitoplazmami iz skupin 16SrIII, 16SrIX, 16SrX in s sevi fitoplazme iz skupine 16SrV, ki jih ameriški škržatek ne prenaša (Dermastia in sod., 2017).

Zlata trsna rumenica

Fitoplazma povzročiteljica zlate trsne rumenice (FD) je fitoplazma iz skupine 16SrV, podskupine -C in -D in je uvrščena v prilogo II.B Izvedbene uredbe Komisije (EU) 2019/2072/. Prvič je bila ugotovljena v Franciji v petdesetih letih prejšnjega stoletja, nato so o njej poročali iz Italije, kasneje je bila ugotovljena tudi v Španiji, Švici, Avstriji, na Hrvaškem, Madžarskem, Portugalskem, v Srbiji, Črni Gori, Romuniji, Nemčiji, na Slovaškem in na Češkem (EPPO, 2024a). V Sloveniji smo prve okužbe trt s to fitoplazmo zaznali leta 2005 v okolici Kopra, kasneje tudi v vseh drugih vinorodnih deželah (UVHVVR, 2024).

Pomemben način prenosa fitoplazme povzročiteljice FD na večje razdalje so okuženi cepiči, podlage in trsne cepljenke. Glavni žuželčji prenašalec te fitoplazme med trtami je ameriški škržatek (Scaphoideus titanus), ki s sesanjem iz listnih žil okuženih trt fitoplazmo sprejme z rastlinskim sokom in jo prenese na neokužene trte (Martini in sod., 2002). Ko se okuži, ostane kužen celotno življenjsko dobo. Fitoplazma povzročiteljica FD pogosto povzroča epifitocije, saj se lahko zanese v veliko število vinogradov v neki regiji, delež prizadetih trt v vinogradu pa lahko doseže 95 % (Bressan in sod., 2006).

Bolezenska znamenja na vinski trti se v primeru okužbe s fitoplazmo povzročiteljico FD različno izražajo glede na sorto trte, čas, ki je minil od okužbe, in okoljske dejavnike. Bolezenska znamenja lahko opazimo na celotnem trsu ali le na posameznih delih/ rozgah. Le-ta se začnejo pojavljati v začetku julija, proti jeseni pa se stopnjujejo. Na listih se lahko pojavi splošna bledikavost, obarvanje ali sektorsko rumenenje pri belih sortah oziroma pordelost pri rdečih sortah. Obolelo listno tkivo lahko pozneje na posameznih delih odmre, možna je tudi delna nekroza listnih žil. Listi postanejo togi in krhki ter se pri mečkanju zdrobijo, robovi pa se vihajo navzdol. Poganjki so lahko mlahavi ali povešeni, na spodnjih medčlenkih zelenih poganjkov se lahko pojavijo drobne temno rjave ali črne bradavičke, na notranji strani luba poganjkov pa nekroze. Rozge neenakomerno in pomanjkljivo olesenevajo, zato pozimi pogosto odmrejo in počrnijo. Spomladi okužene trte pozneje in neenakomerno odganjajo. Kabrnki se slabo oplodijo, osipajo in včasih odmrejo, jagode venijo, grozdi ali deli grozdov pa se lahko posušijo. Posledično je pridelek okuženih trt manjši in slabše kakovosti, okuženi trsi pa sčasoma propadejo (UVHVVR, 2024).

Poleg vinske trte lahko fitoplazma povzročiteljica FD okuži tudi divje trte (V. armurensis, V. champinii, V. doaniana, V. labrusca, V. longii, V. pentagona, V. riparia, V. rubra, V. rupestris, V. simpsonii, V. sylvestris) in medvrstne hibride, ki se uporabljajo kot podlage (EFSA, 2014; EFSA in sod., 2020). Navzočnost fitoplazme, povzročiteljice FD, je bila potrjena tudi v navadnem srobotu (Clematis vitalba), črni in sivi jelši (Alnus glutinosa, A. incana), velikem pajesenu (Ailanthus altissima), leskah (Corylus avellana), vrbah (Salix sp.), odkrita je bila tudi v nekaterih drugih rastlinskih vrstah (Auriol in sod., 2023; Jarausch in sod., 2023; Jović in sod., 2024; Kogej Zwitter in sod., 2023; Krstić in sod., 2022; Malembic-Maher in sod., 2020; Rigamonti in sod., 2023). V večini primerov okužene divje trte, hibridi in drugi gostitelji, z izjemo gojenih lesk, ne izražajo bolezenskih znamenj (Casati in sod., 2017; Dermastia in sod., 2017; Malembic-Maher in sod., 2020; Mehle in sod., 2011; Mehle in sod., 2019; Rigamonti in sod., 2023). Z okuženega navadnega srobota na trto lahko to fitoplazmo prenese navadni dolgoglavec (Dictyophara europaea) in morda tudi Phlogotettix cyclops; z okužene jelše na trto pa vzhodnjaški škržatek (Orientus ishidae) in verjetno tudi škržatek Allygus spp. (Jarausch in sod., 2023; Jović in sod., 2024; Malembic-Maher in sod., 2020). Vzhodnjaški škržatek je polifag, ki se pogosto prehranjuje tudi na leskah, zato obstaja sum, da je verjeten prenašalec te fitoplazme med leskami in morda tudi z lesk na trto in obratno (Casati in sod., 2017; Mehle in Dermastia, 2019), ter možen prenašalec tudi med drugimi rastlinskimi vrstami (Rigamonti in sod., 2023).

Fitoplazma FD se med trtami lahko, če ni zadrževalnih ukrepov, širi s faktorjem 40 na leto (Prezelj in sod., 2013). Fitosanitarni ukrepi, ki jih je potrebno izvajati v žariščih okužbe, so odstranjevanje okuženih trt in vseh trt, ki kažejo bolezenska znamenja (UVHVVR, 2024). Trte je treba odstraniti s koreninami vred, sicer lahko iz njih poženejo okuženi poganjki, ki so vir okužbe. Zatiranje ameriškega škržatka je obvezno v matičnih vinogradih, trsnicah in matičnjakih povsod po Sloveniji ter v vinogradih na celotnem razmejenem območju zlate trsne rumenice, ki vključuje večino vinogradov v Sloveniji (UVHVVR, 2024). Preventivni ukrepi vključujejo uporabo zdravega sadilnega in razmnoževalnega materiala trte. V vinogradih in njihovi okolici je priporočljivo odstranjevanje drugih gostiteljskih rastlin (obvezno v trsnicah, matičnjakih in matičnih vinogradih) (Mehle, 2024).

Rumenica počrnelosti lesa

Povzročiteljica rumenice počrnelosti lesa (BN) je ‘Candidatus Phytoplasma solani’, ki je fitoplazma iz skupine 16SrXII, podskupine -A (Quaglino in sod., 2013). Pojavlja se v vinogradih po vsej Evropi, pa tudi v Afriki in Aziji (EPPO, 2024b). O njeni prisotnosti na trtah so poročali tudi iz Čila (Gajardo in sod., 2003) in iz Kanade (Rott in sod., 2007), kjer je bila izkoreninjena (Olivier in sod., 2014).

‘Ca. Phytoplasma solani’ ima širok krog gostiteljev, vključno s številnimi plevelnimi vrstami, okrasnimi rastlinami in poljščinami (EPPO, 2024b). V Evropi sta kopriva (Urtica dioica) in slak (Convolvulus arvensis in Calystegia sepium) najpomembnejša gostitelja te fitoplazme, pa tudi njenega prenašalca svetlečega škržatka (Hyalesthes obsoletus) (Bressan in sod., 2007; Maixner, 2011; Sforza in sod., 1999). Razvojni krog svetlečega škržatka ni vezan na trto, lahko pa fitoplazmo na trto naključno prenese z drugih gostiteljskih rastlin med prehranjevanjem v fazi odraslega osebka (Johannesen in sod., 2008).

Rumenica počrnelosti lesa se pojavlja tudi v vinogradniških regijah, kjer populacije svetlečega škržatka niso velike, zato so verjetni tudi drugi prenašalci te fitoplazme (Oliveri in sod., 2015). Kot možen prenašalec fitoplazme povzročiteljice BN v vinogradih v Srbiji se navaja škržatek Reptalus panzeri (Cvrković in sod., 2014). V laboratorijskih poskusih so bili kot možni prenašalci te fitoplazme na trto potrjeni še Aphrodes bicinctus, Euscelidius variegatus, Euscelis lineolatus, vrste rodu Issus in Macrosteles quadripunctulatus, ter Reptalus quinquecostatus (Batlle in sod., 2008; Landi in sod., 2013; Lavinã in sod., 2006; Pinzauti in sod., 2008). Anaceratagallia ribauti in Pentastiridius leporinus, ki sta znana prenašalca ‘Ca. Phytoplasma solani’ med različnimi rastlinami, pa še nista potrjena prenašalca te fitoplazme na trto (Aryan in sod., 2014; Gatineau in sod., 2001; Reidle-Bauer in sod., 2008).

Na območja kjer ‘Ca. Phytoplasma solani’ ni prisotna, se ta fitoplazmo lahko prenese z razmnoževalnim materialom (Osler in sod., 1997), kar je bila domneva v primeru najdbe BN okuženih trt v Kanadi, ki so prišle iz francoske drevesnice (Rott in sod., 2007).

Rumenica počrnelosti lesa se lahko izrazi tudi na več kot 80% trt v vinogradu (Johannesen in sod., 2008; Romanazzi in sod., 2007), vendar pojavnost niha iz leta v leto, opažajo pa tudi, da trte po okužbi lahko okrevajo (Osler in sod., 1993; Romanazzi in Murolo 2008). Različne sorte imajo različne sposobnosti okrevanja (Romanazzi in sod., 2007), sposobnost okrevanja trt pa je najverjetneje odvisna tudi od podlage (Romanazzi in Murolo, 2008).

Strategije obvladovanja BN se osredotočajo na nadzor nad pleveli v vinogradih, čeprav to ni vedno mogoče (Mori in sod., 2012). Abiotski stres, kot so delno izruvanje, obrezovanje in uporaba kemičnih sprožilcev obrambe rastlin, so vse metode, za katere se domneva, da povzročajo stresni odziv, ki lahko zmanjša koncentracijo fitoplazme povzročiteljice BN in pomaga, vsaj do neke mere, pri okrevanju trt (Romanazzi in Murolo 2008; Romanazzi in sod., 2013).

Rumenica aster

Fitoplazme, ki povzročajo rumenice tipa aster uvrščamo v skupino 16SrI, ki vključuje molekularno zelo raznovrstne vrste fitoplazem (Lee in sod., 2004). Fitoplazme iz te skupine okužujejo širok spekter gostiteljskih rastlin od enokaličnic in dvokaličnic, zelnatih in lesnatih rastlin. Fitoplazme iz različnih podskupin skupine 16SrI so bile odkrite na trtah v Evropi, Aziji, Severni in Južni Ameriki in tudi na trtah v Afriki (Dermastia in sod., 2017). V Sloveniji, na Hrvaškem in v Italiji rumenice tipa aster povezujemo predvsem z okužbami trt s fitoplazmami iz podskupine 16SrI-B, v Italiji pa tudi s fitoplazmami iz podskupine 16SrI-C (Dermastia in sod., 2017).

Fitoplazme iz podskupine 16SrI-B lahko na trto prenašata učinkovito škržatek Euscelis incisus in Macrosteles quadripunctulatus, manj učinkovito pa tudi Euscelidius variegatus in S. titanus (Alma in sod., 2001). M. quadripunctulatus, E. variegatus in E. incisus so v Evropi pomembni prenašalci fitoplazem 16SrI in drugih fitoplazem tudi na druge vrste rastlin (Palermo in sod. 2001; Weintraub in Beanland, 2006). V vinogradih v Italiji so odkrili še nekaj drugih možnih prenašalcev fitoplazem 16SrI-B, pa tudi 16SrI-C, vendar gre najverjetneje za prenašalce, ki življenjski cikel zaključijo na drugih rastlinah, ki so lahko prav tako gostitelji fitoplazem iz skupine 16SrI in verjetno predstavljajo rezervoar fitoplazem za trto, pri čemer je trta verjetno njihov naključni gostitelj (Landi in sod., 2015).

Viri

1. Alma A, Palermo S, Boccardo G in sod. 2001. Transmission of chrysanthemum yellows, a subgroup 16SrI-B phytoplasma, to grapevine by four leafhopper species. J Plant Pathol 83: 181–187.
2. Arnaud G, Malembic-Maher S, Salar P in sod. 2007. Multilocus sequence typing confirms the close genetic interrelatedness of three distinct “flavescence dorée” phytoplasma strain clusters and group 16SrV phytoplasmas infecting grapevine and alder in Europe. Appl Environ Microbiol 73: 4001–4010.
3. Aryan A, Brader G, Mörter J in sod. 2014. An abundant ‘Candidatus Phytoplasma solani’ tuf b strain is associated with grapevine, stinging nettle and Hyalesthes obsoletus. Eur J Plant Pathol 140: 213–227.
4. Auriol A, Salar P, Pedemay S. in sod. 2023. Origin of isolated cases of “flavescence doree” in North-East of France: search for reservoir plants and insect vectors in semi-natural habitats near vineyards. Phytopathogenic Mollicutes 13(1): 45–46.
5. Batlle A, Altabella N, Sabaté J, Laviña A. 2008. Study of the transmission of “stolbur” phytoplasma to different crop species, by Macrosteles quadripunctulatus. Ann Appl Biol 152: 235–242.
6. Bertaccini A. 2007. Phytoplasmas: diversity, taxonomy, and epidemiology. Front Biosci 12: 673–689.
7. Bertaccini A, Duduk B, Paltrinieri S, Contaldo N. 2014. Phytoplasmas and phytoplasma diseases: a severe threat to agriculture. Am J Plant Sci 5(12): 1763–1788.
8. Bressan A, Larrue J, Boudon-Padieu E. 2006. Patterns of phytoplasma-infected and infective Scaphoideus titanus leafhoppers in vineyards with high incidence of Flavescence dorée. Entomol Exp Appl 119: 61–69.
9. Bressan A, Turata R, Maixner M in sod. 2007. Vector activity of Hyalesthes obsoletus living on nettles and transmitting a stolbur phytoplasma to grapevines: a case study. Ann Appl Biol 150: 331–339.
10. Carraro L, Loi N, Ermacora P, Osler R. 1998. High tolerance of European plum varieties to plum leptonecrosis. Eur J Plant Pathol 104: 141–145.
11. Casati P, Jermini M, Quaglino F in sod. 2017. New insights on Flavescence dorée phytoplasma ecology in the vineyard agro‐ecosystem in southern Switzerland. Ann Appl Biol 171(1): 37–51.
12. Caudwell A. 1990. Epidemiology and characterization of “flavescence dorée” (FD) and other grapevine yellows. Agronomie 10: 655–663.
13. Constable FE. 2010. Phytoplasma epidemiology: grapevines as a model. V: Weintraub P, Jones P (ur.) Phytoplasmas: genomes, plant hosts and vectors. CAB International, Wallingford: 188–212.
14. Cvrković T, Jović J, Mitrović M in sod. 2014. Experimental and molecular evidence of Reptalus panzeri as a natural vector of “bois noir”. Plant Pathol 63: 42–53.
15. Dermastia M, Bertaccini A, Constable F, Mehle N. 2017. Grapevine yellows diseases and their phytoplasma agents: biology and detection. Springer International Publishing: 99 str.
16. Doi Y, Teranaka M, Yora K, Asuyama H. 1967. Mycoplasma or PLT grouplike microrganisms found in the phloem elements of plants infected with mulberry dwarf, potato witches’ broom, aster yellows or pawlonia witches’ broom. Ann Phytopathol Soc Jpn 33: 259–266.
17. EFSA Panel on Plant Health. 2014. Scientific Opinion on pest categorisation of grapevine flavescence dorée. EFSA J 12(10): 3851.
18. EFSA, Tramontini S, Delbianco A, Vos S. 2020. Pest survey card on flavescence dorée phytoplasma and its vector Scaphoideus titanus. EFSA Supporting Publications, 17(8).
19. EPPO. 2024a. Grapevine flavescence dorée phytoplasma. EPPO datasheets on pests recommended for regulation. Pridobljeno dne 24.6.2024 s spletne strani: https://gd.eppo.int.
20. EPPO. 2024b. ‘Candidatus Phytoplasma solani’. EPPO datasheets on pests recommended for regulation. Pridobljeno dne 24.6.2024 s spletne strani: https://gd.eppo.int.
21. Gajardo A, Botti S, Montealegre J in sod. 2003. Survey on phytoplasmas identified in Chilean grapevines. V: Extended abstracts 14th meeting of the International Council for the Study of Virus and Virus-like Diseases of the Grapevine (ICVG) – Locorotondo (BA), Italy: 85–86.
22. Gatineau F, Larrue J, Clair D in sod. 2001. A new natural planthopper vector of stolbur phytoplasma in the genus Pentastiridius (Hemiptera: Cixiidae). Eur J Plant Pathol 107: 263–271.
23. Himeno M, Neriya Y, Minato N in sod. 2011. Unique morphological changes in plant pathogenic phytoplasma-infected petunia flowers are related to transcriptional regulation of floral homeotic genes in an organ-specific manner. Plant J 67(6): 971–979.
24. IRPCM (The IRPCM Phytoplasma/Spiroplasma Working Team – Phytoplasma taxonomy group). 2004. ‘Candidatus Phytoplasma’, a taxon for the wall-less, non-helical prokaryotes that colonize plant phloem and insects. Intl J Syst Evol Microbiol 54(4): 1243–1255.
25. Jarausch B, Markheiser A, Jarausch W in sod. 2023. Risk assessment for the spread of flavescence dorée-related phytoplasmas from alder to grapevine by alternative insect vectors in Germany. Microorganisms 11(11): 2766.
26. Johannesen J, Lux B, Michel K in sod. 2008. Invasion biology and host specificity of the grapevine yellows disease vector Hyalesthes obsoletus in Europe. Entomol Exp Appl 126: 217–227.
27. Jović J, Krstić O, Cvrković T in sod. 2024. Preliminary data on the natural reservoir plants and insect carriers of Flavescence dorée and related phytoplasmas in Croatia. Proceedings of the 6th European Bois Noir Workshop and 1st International Pro-AECOGY Conference 14-16 May, 2024, 74–75.
28. Kogej Zwitter Z, Seljak G, Jakomin T in sod. 2023. Epidemiology of flavescence dorée and hazelnut decline in Slovenia: geographical distribution and genetic diversity of the associated 16SrV phytoplasmas. Front Plant Science 14: 1217425.
29. Krstic O, Cvrkovic T, Marinkovic S, J in sod. 2022. Genetic diversity of flavescence dorée phytoplasmas in vineyards of Serbia: from the widespread occurrence of autochthonous Map-M51 to the emergence of endemic Map-FD2 (Vectotype II) and new Map-FD3 (Vectotype III) epidemic genotypes. Agronomy 12: 448.
30. Landi L, Isidoro N, Riolo P. 2013. Natural phytoplasma infection of four phloem-feeding Auchenorrhyncha across vineyard agroecosystems in Central-Eastern Italy. J Econ Entomol 106: 604–613.
31. Landi L, Riolo P, Murolo S in sod. 2015. Genetic variability of “stolbur” phytoplasma in Hyalesthes obsoletus (Hemiptera: Cixiidae) and its main host plants in vineyard agroecosystems. J Econ Entomol 108: 1506–1515.
32. Lavinã A, Sabaté J, Batlle A. 2006. Spread and transmission of “bois noir” phytoplasma in two regions of Spain. V: Extended abstracts of the 15th meeting of the International Council for the Study of Virus and Virus-like Diseases of the Grapevine, Stellenbosch, South Africa, 3–7 April 2006: 218–220.
33. Lee IM, Davis RE, Gundersen-Rindal DE. 2000. Phytoplasma: phytopathogenetic mollicutes. Ann Rev Microbiol 54: 221–255.
34. Lee I-M, Gundersen-Rindal DE, Davis RE in sod. 2004. ‘Candidatus Phytoplasma asteris’, a novel phytoplasma taxon associated with aster yellows and related diseases. Int J Syst Evol Microbiol 54: 1037–1048.
35. Maixner M. 2011. Recent advances in “bois noir” research. Petria 21: 85–190.
36. Malembic-Maher S, Desqué D, Khalil D in sod. 2020. When a Palearctic bacterium meets a Nearctic insect vector: Genetic and ecological insights into the emergence of the grapevine Flavescence dorée epidemics in Europe. PLOS Pathogens 16(3): e1007967.
37. Martini M, Botti S, Marcone C in sod. 2002. Genetic variability among “flavescence dorée” phytoplasmas from different origins in Italy and France. Mol Cell Probes 16(3): 197–208.
38. Mehle N, Rupar M, Seljak G, Dermastia M. 2011. Molecular diversity of “flavescence dorée” phytoplasma strains in Slovenia. Bull Insectol 64(Suppl): S29–S30.
39. Mehle N. 2024. Zlata trsna rumenica. Pridobljeno dne 24.6.2024 s spletne strani: https://www.nib.si/bolezni/1510-zlata-trsna-rumenica-grapevine-flavescence-doree.
40. Mehle N, Dermastia M. 2019. Towards the evaluation of potential insect vectors of phytoplasmas infecting hazelnut plants in Slovenia. Phytopathogenic mollicutes 9, 1: 49-50.
41. Mehle N, Jakoš N, Mešl M in sod. 2019. Phytoplasmas associated with declining of hazelnut (Corylus avellana) in Slovenia. Eur J Plant Pathol 155(4): 1117–1132.
42. Mori N, Pavan F, Bacchiavini M in sod. 2012. Correlation of “bois noir” disease with nettle and vector abundance in northern Italy vineyards. J Pest Sci 85(1): 23–28.
43. Oliveri C, Pacifico D, D’Urso V in sod. 2015. “Bois noir” phytoplasma variability in a Mediterranean vineyard system: new plant host and putative vectors. Australas Plant Pathol 44: 235–244.
44. Olivier C, Saguez J, Stobbs L in sod. 2014. Occurrence of phytoplasmas in leafhoppers and cultivated grapevines in Canada. Agric Ecosyst Environ 195: 91-97.
45. Osler R, Carraro L, Loi N, Refatti E. 1993. Symptom expression and disease occurrence of a yellows disease of grapevine in north eastern Itay. Plant Dis 77: 496-498.
46. Osler R, Vindimian ME, Filippi M in sod. 1997. Possibility of propagation of grapevine yellows (black wood) by grafting. Informatore Fitopatol 47: 61–63.
47. Palermo S, Arzone A, Bosco D. 2001. Vector-pathogen-host plant relationships of chrysanthemum yellows (CY) phytoplasma and the vector leafhoppers Macrosteles quadripunctulatus and Euscelidius variegates. Entomol Exp Appl 99: 347–354.
48. Pinzauti F, Trivellone V, Bagnoli B. 2008. Ability of Reptalus quinquecostatus (Hemiptera: Cixiidae) to inoculate “stolbur” phytoplasma to artificial feeding medium. Ann Appl Biol 153: 299–305.
49. Prezelj N, Nikolić P, Gruden K in sod. 2013. Spatiotemporal distribution of “flavescence dorée” phytoplasma in grapevine. Plant Pathol 62: 760–766.
50. Quaglino F, Zhao Y, Casati P in sod. 2013. ‘Candidatus Phytoplasma solani’, a novel taxon associated with stolbur- and bois noir-related diseases of plants. Int J Syst Evol Microbiol 63: 2879-2894.
51. Rao GP, Bertaccini A, Fiore N, Lieftling L. 2018. Phytoplasmas: plant pathogenic bacteria-I. Characterization and epidemiology of phytoplasma-associated diseases. Springer Nature, Singapore Pve Ltd.: 345 str.
52. Reidle-Bauer M, Sára A, Regner F. 2008. Transmission of a “stolbur” phytoplasma by the Agalliinae leafhopper Anaceratagallia ribauti (Hemiptera, Auchenorrhyncha, Cicadellidae). J Phytopathol 156: 687–690.
53. Rigamonti IE, Salvetti M, Girgenti P in sod. 2023. Investigation on flavescence dorée in North-Western Italy identifies Map-M54 (16SrV-D/Map-FD2) as the only phytoplasma genotype in Vitis vinifera L. and reveals the presence of new putative reservoir plants. Biology 12(9): 1216.
54. Romanazzi G, Murolo S. 2008. Partial uprooting and pulling to induce recovery in “bois noir”- infected grapevines. J Phytopathol 156: 747–750.
55. Romanazzi G, Murolo S, Feliziani E. 2013. Effects of an innovative strategy to contain grapevine “bois noir”: field treatment with resistance inducers. Phytopathology 103: 785–791.
56. Romanazzi G, Prota VA, Casati P in sod. 2007. Incidence of recovery in grapevines infected by phytoplasma in different Italian climatic and varietal conditions and attempts to understand and promote the phenomenon. V: Proceedings of the workshop “Innovative strategies to control grapevine and stone fruit phytoplasma based on recovery, induced resistance and antagonists”, Ancona, Italy: 9–11.
57. Rott M, Johnson R, Masters C, Green M. 2007. First report of “bois noir” phytoplasma in grapevine in Canada. Plant Dis 91: 16.
58. Sforza R, Bourgoin T, Wilson SW, Boudon-Padieu E. 1999. Field observations, laboratory rearing and descriptions of immatures of the planthopper Hyalesthes obsoletus (Hemiptera: Cixiidae). Eur J Entomol 96: 409–418.
59. UVHVVR (Uprava Republike Slovenije za varno hrano, veterinarstvo in varstvo rastlin). 2024. Zlata trsna rumenica (Grapevine flavescence dorée). Pridobljeno dne 24.6.2024 s spletne strani: https://www.gov.si/podrocja/kmetijstvo-gozdarstvo-in-prehrana/varstvo-rastlin/zdravje-rastlin/bolezni-in-skodljivci-rastlin/zlata-trsna-rumenica/.
60. Wang R, Bai B, Li D in sod. 2024. Phytoplasma: A plant pathogen that cannot be ignored in agricultural production—Research progress and outlook. Mol Plant Pathol 25: e13437.
61. Weintraub PG, Beanland L. 2006. Insect vectors of phytoplasmas. Annu Rev Entomol 51: 91–111.